Впервые в колымском небе самолет появился 28 июня 1929 года. Самолет летчика О. Кальвицы и бортмеханика Ф. Леонгардта, начавший перелет 25 июня от Берингова пролива до устья Лены, совершил посадку на Колыме около Нижнеколымска.
В ноябре 1934 года выполняя постановление ЦК ВКП (б) и СНК СССР от 28 июля 1934 года «О мероприятиях по развитию северного морского пути», в бухту Провидения пароходом «Хабаровск» была доставлена группа летного и технического состава с пятью самолетами Р-5 и двумя У-2.
В марте 1935 года с наступлением светлого времени самолеты авиагруппы перелетели на мыс Шмидта, где началось строительство базы. В те годы выполнялись эпизодические полеты на самолетах Р-5, У-2, ТБ-1 между населенными пунктами Анадырь-Бухта Проведения-Уэлен-Ванкарем, Мыс Шмидта. Первый самолет на лыжах на лед Колымы посадил летчик И.П. Мазурук зимой 1938 года. Принял его В.П. Селезнев, который зимовал в этом районе. Первый коллектив аэропорта прибыл в августе 1940 года: их было всего шестеро во главе с начальником аэропорта Холутовой И.Н.
В 1943 году Чукотская авиагруппа перебазировалась в Нижние Кресты ЯАССР, командиром был назначен летчик, коммунист Агров Б.И. Первый грунтовый аэродром был построен на Ванькином острове в 25 км от Нижних Крестов. Были неудачные попытки строительства взлетно-посадочной полосы в Петушках и на горе в Нижние Кресты. Наконец было найдено ровное место на косе реки Пантелеиха на месте сегодняшнего аэродрома.
В 1956 году на базе разрозненных участков технического обслуживания были созданы линейные эксплуатационные ремонтные мастерские. Первым начальником ЛЭРМ являлся Туманов П.В. Первыми, кто создавал своими руками техническую базу, были авиатехники: Машупов А.М., Котельников А.М., Налетов Б.Н., Бабкин Е.Н., Тимонин Н.А., Ермаков Д.П., Маньков В.Л. В 1968 году Полярное управление впервые поручило Нижнеколымскому авиапредприятию самостоятельную работу по подбору льдин и высадке научно-исследовательского коллектива дрейфующей станции «Северный полюс-16». Эта работа, почетная и ответственная, была успешно выполнена, и с этого года колымские авиаторы стали неизменными участниками высокоширотных экспедиций. На дрейфующие льдины стали садиться самолеты Ли-2, Ил-14. 70-е годы стали для колымо-индигирских авиаторов годами освоения турбовинтовой техники, интенсивного использования авиации для нужд народного хозяйства.
28 июля 1977 года в Черском на вечную стоянку в виде памятника установили последний в аэрофлоте Ли-2.
В 1979 году Нижнеколымские авиаторы участвовали в обеспечении научно-спортивной экспедиции «Комсомольской правды» под руководством Д. Шпаро. Эта операция оказалась уникальной сама по себе. За большой вклад в авиационное обеспечение проводки морских судов, научных дрейфующих станций «Северный полюс», обслуживание Северных районов ЯАССР и в связи с 50-летием со дня основания Северного морского пути Указом Президиума ВС СССР от 16 декабря 1982 года Колымо-Индигирский объединенный авиаотряд Якутского управления ГА Министерства ГА СССР награжден орденом «Знак Почета».
17 мая 1991 года образовался Колымо-Индигирский объединенный авиаотряд, включавший в себя 6 аэропортов: Тикси, Чокурдах, Среднеколымск, Зырянка, Белая Гора, Черский, который в 1996 году был переименован в Арктическое авиапредприятие. В 1998 году переименовано в Черский филиал Государственного унитарного предприятия «Полярные авиалинии».
В 2001 году образовано Государственное унитарное предприятие «Аэропорт Черский».
В 2005 году образован филиал «Аэропорт Черский» Государственного унитарного предприятия «Дирекция аэропортов Республики Саха (Якутия)». С ноября 2007 г. – филиал ФКП «Аэропорты Севера».
В 2010 г. введено в строй новое здание аэровокзала.